Estar o no estar: la cuestión de la exclusión social

¿Alguna vez te has preguntado qué áreas del cerebro se activan cuando percibimos que otros nos rechazan? ¿O qué diferencia puede haber entre un adolescente -quien es más sensible a la exclusión social- y un adulto en cuanto a la respuesta cerebral en tales situaciones? Precisamente, en 2011, Catherine L. Sebastian, Geoffrey C.Y. Tan, Jonathan P. Roiser, Essi Viding, Iroise Dumontheil y Sarah-Jayne Blakemore publicaron un estudio de resonancia magnética funcional acerca de las diferencias en el desarrollo en la respuesta cerebral a la exclusión social, a través de la comparación de dicha respuesta en adolescentes y adultos. Veamos qué encontraron y cómo lo encontraron.

Introducción
Comienzan Sebastian et al. explicando que, recientemente, varios estudios con resonancia magnética funcional (RMf) han investigado las bases neurales de las respuestas al rechazo social. Sin embargo, aún no se han comparado directamente las respuestas en adolescentes con aquellas en adultos. Básicamente, esa fue la razón para que ellos realizaran este estudio.

Sebastian et al. aclaran que una de las dificultades al investigar el rechazo social con RMf es la selección de un paradigma de rechazo que sea apropiado. No obstante, el paradigma más comúnmente utilizado con RMf es el juego de la "ciber-bola" (Cyberball game; Williams et al., 2000), en el que los participantes creen que están jugando a "atrapar" una bola -a través de una conexión a internet- con otros dos jugadores, pero las acciones de estos jugadores están, en realidad, pre-programadas para incluir o excluir al participante. 

En adultos, se ha encontrado una relación positiva entre el estrés que reporta el individuo durante la exclusión social y las respuestas BOLD (blood-oxygen-level-dependent*) en regiones cerebrales asociadas con el procesamiento afectivo y de "dolor social", tales como la corteza cingulada anterior dorsal (CCAd), la amígdala, la sustancia gris periacueductal y la ínsula anterior (Eisenberger et al., 2007). En cambio, en la corteza prefrontal ventrolateral (CPFvl) derecha, una región asociada con el control regulatorio de arriba-abajo, se ha encontrado una relación negativa entre el estrés social y la respuesta BOLD allí.

En adolescentes, por otra parte, explican Sebastian et al., en un estudio previo en el que se usó el paradigma de la "ciber-bola" con RMf (Masten et al., 2009) se reportó una correlación positiva entre las respuestas de la corteza cingulada anterior subgenual (CCAsg) y el estrés relacionado con la exclusión.

Objetivo
Basado en la evidencia acerca del desarrollo estructural y funcional continuo en las regiones cerebrales durante la adolescencia (Blakemore, 2008), el presente estudio investigó si los adolescentes diferían de los adultos en el procesamiento neural del rechazo social. Específicamente, Sebastian et al. exploraron si los adolescentes activaban la CCAsg más que los adultos en el procesamiento del rechazo social. También exploraron posibles diferencias entre grupos en las regiones regulatorias tales como la CPF ventrolateral (CPFvl).**

Adicionalmente, Sebastian et al. investigaron si la respuesta neural al rechazo se relacionaba con la habilidad auto-reportada para resistirse a la influencia de los pares y si esta relación difería entre adultos y adolescentes.

Método
Diecinueve adolescentes y 16 adultos de sexo femenino participaron en este estudio. A todas se les evaluó inteligencia y no hubo diferencia entre grupos. En este estudio se utilizó un escáner de RM de 1,5 Tesla y el diseño fue en bloques de cada condición (inclusión seguida de exclusión [ver más abajo]).

Antes de ser escaneadas las participantes, los investigadores les dijeron que estaban interesados en su habilidad de "visualización mental" (para evitar el tema de la interacción social) y que, entonces, ellas participarían en un juego de atrapar la pelota a través de internet con otros dos jugadores. Como parte del ejercicio de "visualización mental", ellos les pidieron a las participantes que imaginaran que la experiencia era lo más real posible. Los investigadores aclaran que no les dijeron a las participantes si los otros jugadores eran personas de carne y hueso o no, ya que su diseño experimental más controlado ya traía de por sí una historia encubierta elaborada, muy poco creíble. Además, los autores se basaron en la evidencia de que los participantes reportan sentirse igualmente incómodos por el rechazo tanto cuando están jugando contra un computador como cuando creen que otros jugadores son reales (Zadro et al., 2004). Antes de ser escaneadas, también, las participantes respondieron el "Inventario de ansiedad rasgo/estado" (Spielberger, 1983).

Ya en el escáner, cada bloque comenzó con una pantalla de instrucciones que le decía a las participantes que se "alistaran para lanzar la bola". Las participantes escogían a cuál de los otros dos jugadores le tirarían la bola, presionando una tecla con el dedo índice o con el dedo corazón derechos. Ellas también "marcaban" -presionando otra tecla- cada vez que uno de los otros jugadores recibía la bola, para que el juego pudiera continuar. El juego consistió de dos condiciones -desconocidas para las participantes-, inclusión y exclusión, dependiendo de si se le lanzaba muchas más o menos veces la bola a la participante. El orden de los 12 bloques (seis de inclusión y seis de exclusión; 24 s de duración cada uno) fue pseudo-aleatorio.

Después del escáner, las participantes completaron diversos cuestionarios: (a) una medida de estrés social tomada de Williams et al. (2000); (b) mientras recordaban las veces en las cuales "cualquiera de los otros jugadores les tiró la pelota" o "los otros jugadores no les lanzaron la pelota", calificaron su estado de ánimo presente con una escala tomada de Williams et al. (2000) y el "cuestionario de resistencia a la influencia de los pares" (Steinberg & Monahan, 2007); y (c) una comprobación de la manipulación del experimento.

Resultados
Datos de cuestionarios y respuestas comportamentales
- No hubo diferencias entre los grupos en ansiedad rasgo o ansiedad estado.
- Los adultos reportaron significativamente mayor resistencia a la influencia de los pares que lo que lo hicieron los adolescentes.
- Todos los participantes reportaron sentimientos mayores de exclusión en la condición de exclusión que en la de inclusión. Ambos grupos se sintieron significativamente más excluidos en la condición de exclusión que en la de inclusión, pero los adolescentes reportaron sentirse más excluidos durante la condición de exclusión y más incluidos durante la condición de inclusión que lo que lo hicieron los adultos.
- Todos los participantes reportaron mayor amenaza de sus necesidades durante la exclusión que durante la inclusión.
- El estado de ánimo más bajo se reportó después de que los participantes hubieran pensado en los bloques de exclusión que en los de inclusión.
- Todos los participantes tuvieron un número medio de lances por bloque más alto en la condición de inclusión que en la de exclusión. La selección de a cuál jugador lanzar en cada ensayo no varió entre los grupos de edad.

Datos de RMf
Sebastian et al. encontraron:
  • Respuestas BOLD incrementadas a la exclusión -en comparación con la inclusión- en las regiones predichas, la CPFvl izquierda y en un cluster [grupo de activación] amplio bilateral, con su pico en la CPF medial (CPFm). También se observaron clusters significativos en regiones no predichas en la corteza occipital bilateral, el giro fusiforme izquierdo, la corteza temporal anterior derecha y el caudado.
  • En el contraste "inclusión > exclusión", los grupos de activación significativos estuvieron en la corteza occipital bilateral, el surco temporal superior derecho y la CPF dorsolateral izquierda.
  • Correlación negativa entre la respuesta BOLD de la CPFm izquierda y el puntaje en el cuestionario de resistencia a la influencia de los pares en los adolescentes (r= -.51; p= .025), pero no en los adultos (r= .27; p= .31).
  • En la CPFvl derecha, mayor activación durante la exclusión que durante la inclusión en los adultos y mayor activación durante la inclusión que durante la exclusión en las adolescentes.
  • No hubo correlaciones significativas entre la señal BOLD y la edad dentro del grupo de adolescentes en las regiones predichas, probablemente debido al pequeño rango de edad dentro de este grupo.

Discusión
Corteza prefrontal ventrolateral derecha
Las respuestas neurales a la exclusión social (relativas a la inclusión) a lo largo de todas las participantes fueron observadas en un amplio grupo cortical de la línea media y en la CPFvl izquierda (giro frontal inferior, parte orbital). Este hallazgo, a la luz de los de otros estudios, sugiere que esta región está implicada en la regulación del afecto negativo que causa la exclusión. Al comparar directamente los grupos de edad, se reveló que los adultos activaron la CPFvl derecha en respuesta a la exclusión (relativa a la inclusión) más de lo que lo hicieron las adolescentes -quienes reportaron la exclusión social como más estresante que lo que lo hicieron los adultos-.

La CPFvl ha sido caracterizada en términos de su rol en los aspectos inhibitorios del control cognitivo (Aaron et al., 2004), incluyendo la regulación del afecto negativo (Eisenberger et al., 2003; Masten et al., 2009), posiblemente vía conexiones con estructuras subcorticales tales como la amígdala (Wager et al., 2008; Ochsner & Gross, 2005). Sebastian et al. concluyen, entonces, que puede ser que la respuesta atípica de las adolescentes que se observa en esta región, sea subyacente a los niveles incrementados de estrés por el rechazo -en comparación con los adultos- que ellas reportaron.

Corteza prefrontal medial izquierda
El otro cluster significativo tuvo su pico en la CPFm izquierda, pero se extendió hacia la CCA ventral, la CCAsg y la corteza orbitofrontal medial bilateralmente. En particular, la CCAsg respondió a la exclusión, relativo a la inclusión, a lo largo de toda la muestra, lo cual está en acuerdo con estudios previos que muestran la activación de la CCAsg en estímulos con valencia negativa en adultos sanos (George et al., 1995; Haas et al., 2007).

En adolescentes, pero no en adultos, la actividad de la CPFm estuvo negativamente correlacionada con el puntaje de resistencia a la influencia de pares, es decir, entre menos esta región respondió al rechazo social, más reportaron los adolescentes ser resistentes a la influencia de los pares. La relación puede ser dirigida por un proceso del desarrollo en esta región. Además, la CPFm es conocida por mediar los procesos auto-evaluativos (Kelley et al., 2002; Macrae et al., 2004).

Conclusión
Sebastian et al. concluyen que su estudio demostró que las regiones sociales del cerebro responden al rechazo producido con una versión del juego de "ciber-bola", optimizado para el control experimental. Las diferencias entre los adolescentes y los adultos en las regiones que incluyen la CPFvl derecha y la CPFm izquierda sugieren una maduración continua de las regiones que sirven al control emocional y el procesamiento auto-evaluativo durante el rechazo social.

* Respuesta dependiente del nivel de oxígeno en la sangre, el cual cambia dependiendo de la activación de una región cerebral dada. Tales cambios en el nivel de oxigenación de la sangre son los que detecta el escáner y, por ende, los que permiten la RMf.

** El modelo de "red de procesamiento de información social" de Nelson et al. (2005) sugiere que las regiones regulatorias prefrontales tales como la CPF ventrolateral regulan los estados afectivos menos efectivamente en adolescentes que en adultos, resultando en una experiencia subjetiva más aguda de rechazo social.
Sebastian, C.L., Tan, G.C.Y., Roiser, J.P., Viding, E., Dumontheil, I., & Blakemore, S.J. (2011). Developmental influences on the neural bases of responses to social rejection. Implications of social neuroscience for education. NeuroImage, 57 (3). pp. 686-694.


Comentario
Bien, y esta fue la presentación del artículo de hoy. Si quizás nunca nos lo habíamos preguntado, al menos aprendimos, por un lado, que en adultos los estudios han reportado una correlación positiva entre la "incomodidad" que produce sentirse rechazado y la activación en la corteza del cíngulo anterior dorsal y la amígdala -entre otras áreas- y una correlación negativa entre esa incomodidad y la activación de un área reguladora, la corteza prefrontal ventrolateral derecha. En adolescentes, la correlación positiva se ha observado entre la incomodidad por el rechazo o exclusión social y la activación de la corteza anterior del cíngulo en su porción subgenual. 

Por otro lado, con el trabajo de Sebastian et al. aprendimos que, al comparar adultos y adolescentes en la respuesta neural ante el rechazo social, las principales diferencias emergieron para la corteza prefrontal ventrolateral derecha (relacionada con el control cognitivo y regulación del afecto negativo) y la corteza prefrontal medial izquierda (relacionada con el procesamiento auto-evaluativo): la primera estuvo más activa en adultos durante la exclusión, pero en adolescentes durante la inclusión; la segunda estuvo más activa en las adolescentes que reportaron que no le "prestan tanta atención" a lo que dicen de ellas sus pares (en los adultos ya no hubo diferencia, quizás por un efecto techo: ninguna presta atención a lo que dicen los otros de ella, ya no son influenciables por los demás).

Tal diferencia del desarrollo en la activación neural refleja, entonces, no una mayor activación de un "área de la exclusión social" en el cerebro de adolescentes. No. La diferencia está, en cambio, en una menor activación de un área reguladora o de control en los adolescentes, lo cual ocasiona que éstos experimenten mayor incomodidad, impacto negativo o estrés durante el rechazo social. La razón para tal disparidad entre la respuesta del cerebro adulto y la del adolescente, está, sencillamente, en el desarrollo: la región prefrontal del cerebro adolescente aún no ha terminado su maduración.

Finalmente, nos queda preguntarnos: ¿Cómo serían los resultados en niños pre-adolescentes? ¿Cómo reaccionarían pacientes con depresión (quienes tienen un sesgo hacia lo negativo) ante el paradigma en resonancia y cómo sería su respuesta cerebral? ¿Cómo reaccionarían personas con alto nivel de agresión? ¿Habrán diferencias en los patrones de activación con este paradigma entre adolescentes rechazados constantemente por sus pares y adolescentes populares, por ejemplo? Entre muchas otras. Un estudio inspirador, sin duda alguna.


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